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正就读中学的少年迈尔斯（沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音）意外被一只遭受放射性污染的蜘蛛咬伤，随后身体发生奇特的变化。偶然机缘，他目睹了蜘蛛侠（克里斯·派恩 Chris Pine 配音）和犯罪头目金并（列维·施瑞博尔 Liev Schreiber 配音）的战斗。为了阻止金并利用时空对撞机扰乱宇宙，蜘蛛侠最终壮烈牺牲。可未过多久，来自平行宇宙的颓废的彼德·帕克（杰克·约翰逊 Jake M. Johnson 配音）出现在迈尔斯面前。为了阻止金并的阴谋，并帮助这个帕克返回自己的宇宙，他们闯入金并的老巢。在这一过程中，二人遭到章鱼博士和徘徊者的狙击。与此同时，来自其他宇宙的女蜘蛛侠、暗影蜘蛛侠、蜘猪侠、二次元蜘蛛妹相继出现。 他们合力与恶势力展开斗争……
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伊恩·麦克莱恩,马丁·弗瑞曼,理查德·阿米蒂奇,肯·斯托特,格拉汉姆·麦克泰维什,詹姆斯·内斯比特,迪恩·奥戈曼,艾丹·特纳,雨果·维文,凯特·布兰切特,安迪·瑟金斯,西尔维斯特·迈可伊,克里斯托弗·李,伊利亚·伍德,伊安·霍姆,李·佩斯
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